Im Bericht von Friedrich Ernst Meister vom 22. Oktober 1726 über den Umbau der Schleusinger Johanniskirche heißt es:

„1726 Umsetzung der Johanniskirchenorgel von der Nordseite auf die Ostseite (über dem Altar) durch Niclaus Seber. Seeber verlangte einen beständigen Tagelöhner, der ihm auch zur Verfügung stehen sollte, wenn er am Werk in der Bürgerstube im Schlundhaus arbeitet ...“ Der prachtvolle Prospekt der Schleusinger Orgel ist noch original erhalten. Sie wurde von Nikolaus Seeber erbaut und war sein größtes bekanntes Werk.

1839 erfolgte ein Orgelneubau durch Orgelbauer Holland (Schmiedefeld) in das Barockgehäuse (Ostempore). 1872 folgte eine Reparatur. Nach einem Blitzschaden folgen 1882 erneut umfassende Reparaturen durch Theodor Kühn (Schmiedefeld). Für das Jahr 1894 baut Kühn ein neues Werk (II/36) unter Verwendung von vorhandenem Bestand. Dieses wird sein größtes und repräsentativstes Instrument.

1917 wird der Zinnprospekt abgeliefert (wie bei so vielen Orgeln in dieser Zeit), schon 1921 wird er durch Emil Kühn (Schleusingen) wieder ersetzt. 1941 kommt es durch Rudolf Kühn (Merseburg) zu einem Umbau mit Erweiterung auf III/49. 1992 erfuhr die Orgel Reparaturen durch Norbert Sperschneider (Weimar).